Sous l’Ancien Régime, les autorités communales sont constituée d’un gouverneur (ou seigneur) et d’une Assemblée de Commune.
L’article « Prilly » du Dictionnaire historique de la Suisse nous apprend, à ce propos, qu’ « au Moyen Age, le chapitre de Lausanne et l'abbaye de Saint-Maurice possédaient des terres à Prilly, qui relevaient de l'évêque de Lausanne. Inféodée aux chevaliers de Prilly, la seigneurie passa à Jacques de Penthéréaz, aux Colombier, Russin, Prez, Gimel, Daux puis, après la conjuration d'Isbrand Daux, aux familles Crousaz et Rosset.
Sous le régime bernois, Prilly fait partie du baillage de Lausanne et est vendue en 1729 à la Ville de Lausanne, dont le Conseil exerce la haute, moyenne et basse justice. Au niveau communal, les autorités sont alors constituées d’une Assemblée de Commune et d’un gouverneur. Son pouvoir, ainsi que celui de l’Assemblée de Commune est restreint et se cantonne à la gestion des intérêts locaux (vente de bois, de vins, de produits agricoles, nomination du taupier, etc). Le premier gouverneur dont on trouve la trace dans les Archives communales se nomme François Girardet ; il est nommé gouverneur pour une année en 1752 par l’Assemblée de Commune.
L'assemblée de commune est l’ancêtre de l’actuel Conseil communal. Dans les Archives communales, nous trouvons trace de cette assemblée dès l’année 1752. Elle nomme alors en son seing un gouverneur pour une année. Le pouvoir de cette autorité est restreint et cantonné à la gestion des intérêts locaux (vente de bois, de vins, de produits agricoles, nomination du taupier, etc). Sous l’Ancien Régime, cette autorité communale dépend directement d’une seigneurie. Selon l'article « Prilly » du Dictionnaire historique de la Suisse, la seigneurie passe entre les mains de différents seigneurs « puis est vendue en 1729 à la Ville de Lausanne, dont le Conseil exerce la haute, moyenne et basse justice. Sous le régime bernois, Prilly fait partie du baillage de Lausanne (1536-1798). »
Sous la République helvétique (1798-1803), une Municipalité est créée et présidée par un Président de Municipalité. Les municipaux et le président sont élus par les citoyens de la Commune réunis en assemblée.
Suite à l’Acte de médiation en 1803, le Président de Municipalité devient le Syndic. Il préside alors le Conseil général.
Alain Gaudard, ancien secrétaire municipal et auteur d’un ouvrage sur Prilly « Prilly, de village en ville », s’inspirant de l'étude du professeur Zwahlen intitulée «Des pouvoirs respectifs de la Municipalité et du Conseil communal», explique que la création des conseils généraux et communaux dans les communes vaudoises remonte à 1814 et qu’ils sont alors présidés par le syndic.
« L’exécutif compte pendant longtemps 7 membres, sauf de 1835 à 1853 où la Municipalité n’en compte que 5, parmi lesquels on ne s’étonne pas de trouver en quasi permanence, comme s’ils siégeaient de droit, les gros paysans de la commune comme Pahud ou Gachet. En 1897, sur proposition de Frédéric Mayor, l’effectif de la Municipalité est ramené de 7 à 5 membres, et l’on crée les dicastères selon le système connu aujourd’hui; précédemment, des délégations de trois municipaux se partageaient les divers secteurs du ménage communal, ce qui diluait les responsabilités et donnait plus d’importance à la fonction de syndic. »
En 1874, la population de Prilly dépasse pour la première fois les mille habitants ce qui implique au niveau institutionnel le passage d’un Conseil général à un Conseil communal. Avant 1874, il n’y a pas d’élection pour le Conseil général puisque tous les citoyens peuvent en faire partie. Il en va autrement avec un Conseil communal : Alain Gaudard indique que le premier procès-verbal relatif à l’élection du Conseil communal est daté du 22 mars 1874, que le Conseil communal est alors formé de vingt-cinq membres et qu’il est présidé par Charles Gachet.
Le Conseil se réunit dans une salle du vieux collège jusqu’à une date indéterminée. Depuis 1984, le Conseil communal dispose d’une salle dans le bâtiment communal de Castelmont.
Le nombre d’élus au Conseil communal suit l’évolution démographique. Toujours d’après Alain Gaudard, il y a 25 sièges en 1874 ; 50 sièges en 1885 ; 55 sièges en 1893 ; 60 sièges en 1913 ; 65 sièges en 1933 ; 70 sièges en 1953 ; 80 sièges en 1957 et 90 sièges en 1961. En 1965, les conseillers communaux sont élus au nombre de 100. La population ayant baissé depuis, le nombre de conseillers communaux descend à 85 en 1993 et à 75 depuis 2006.
De 1982 à 1998, la droite (radicaux, libéraux, PDC) est majoritaire et détient environ 60% des sièges du Conseil communal. Les choses changent en 2002, lorsque la gauche (Parti socialiste, Verts et POP & Gauche en mouvement) décroche 47% des sièges. La gauche dépasse même la droite (radicaux, libéraux, PDC puis depuis peu UDC) en 2006 avec 51% des sièges avant de redevenir minoritaire en 2011 avec 48% des sièges.